2007年，姚笛参加“红楼梦中人”的选秀，而进入演艺圈；6月，姚笛与李旭丹分别获得宝钗组和黛玉组的第一名。

2008年初，姚笛出演李少红版本《红楼梦》，在该剧中饰演金陵十二钗之一的王熙凤；随后，出演陆川执导的剧情片《南京！南京！》。

2010年，姚笛与任达华搭档主演了张加贝执导的恐怖片《午夜心跳》，在该片中饰演看似温柔的外表下心机深沉的吴心瑶，该片总票房累计2800万，在当年贺岁档上线的惊悚片中排名第三；随后，与林志颖搭档主演李旗执导的爱情片《变身男女》，在该片中饰演一个穿梭于情场的女孩小艾。

2011年，姚笛与文章、张凯丽、丁嘉丽联名主演了滕华涛执导的都市情感剧《裸婚时代》，在该剧中饰演刘易阳老婆童佳倩，该剧获“国剧盛典十佳电视剧第8名”，令她人气上升、凭借该片荣获优酷影视盛典年度最具人气女演员及最受欢迎女演员等奖项 。

2012年，姚笛与李晨、马苏合作主演了赵宝刚执导的青春励志剧《北京青年》饰演酒吧妹，何北妻子唐娇、该剧获得第29届中国电视剧飞天奖长篇电视剧一等奖；9月23日，与张默搭档主演的都市情感剧《失恋33天》上星播出，在该片中饰演婚庆公司员工黄小仙。

2013年，姚笛与任重搭档主演了张晓光执导的都市感情剧《新恋爱时代》，在该剧中饰演郑海潮现任女友吕晨前女友的邓小可，凭借该剧荣获亚洲偶像盛典年度最具收视号召力女演员奖。

2014年，姚笛与雷佳音搭档主演了余淳执导的都市言情剧《爱情碟中谍》，在该剧中饰演车子俊的女友丁小羽。

2015年，姚笛参加江苏卫视综艺节目《超级战队》录制；4月，与郭品超主演了欧阳奋强执导的家庭伦理剧《王小米驯夫记》，在该剧中饰演娱乐杂志的八卦记者王小米。7月20日，与杜淳、释小龙联袂主演了刘雪松执导的都市情感剧《爱的速递》，在该剧中饰演个性十足，时而傲娇、神经，时而娴静、野性的杨一一。

2016年，姚笛与李佳航搭档主演了彦小追执导的励志情感剧《生于70年代》，并在该剧中饰演美术专业出身的谭燕菲；随后，与鹿晗、古力娜扎出演了钟澍佳执导的玄幻古装剧《择天记》播出，她在该剧中饰演魔族公主，黑袍弟子的南客。紧接着，与乔振宇搭档主演了高翊浚执导的古装剧《蔓蔓青萝》；同年，与吴卓羲搭档主演了都市情感剧《结婚为什么》星上播出，饰演王路易前女友汪燃。

2019年12月6日，主演电视剧《剑王朝》在爱奇艺上线。